Dans les années 1530 et suivantes, la population de La Rochelle se convertit au protestantisme, pour être entièrement huguenote au début des guerres de religion. Dans le cadre de la politique générale de centralisation du gouvernement menée par François Ier. Charles Chabot, seigneur de Jarnac et gouverneur de La Rochelle sous l’autorité de Henri d’Albret, œuvre à anéantir les privilèges de La Rochelle. En 1530, il supprime notamment le corps de ville et la mairie élective, héritage de 1199, et réduit le nombre d’échevins, au prétexte que la ville se servait des recettes de l’octroi pour renforcer ses fortifications. Le 1er avril 1536, Charles Chabot s’attribue un mandat de maire perpétuel de La Rochelle, ce qui lui attire la haine de la population. Des émeutes éclatent, que Charles Chabot tente de mater en faisant procéder à des exécutions publiques.
Le 12 avril 1541, un édit royal étend l’impôt de la gabelle à La Rochelle et au pays d’Aunis, qui en étaient jusque là exemptés par leurs privilèges. Les habitants protestent, et de nouveaux troubles et émeutes éclatent en 1542. Le gouverneur Charles Chabot fait alors venir une garnison de 200 soldats afin de se protéger du peuple, mais ces derniers se livrent à de nombreux abus et ne font qu’exacerber la colère de la population, qui se soulève et les chasse des la ville, obligeant Charles Chabot à s’enfuir et à retourner sur ses terres de Jarnac. Le 30 décembre 1542, c'est François Ier lui-même qui, arrivant de Cognac, se rend à La Rochelle. Le 1er janvier 1543, il rencontre les notables rochelais et pardonne finalement la ville en la maintenant dans ses privilèges.
Entre 1562 et 1598, l’Aunis et la Saintonge sont déchirées par huit guerres de religion successives. Les terres sont dévastées, les églises et abbayes détruites, et les pillards foisonnent dans les campagnes. De terribles épidémies éclatent.
Le 14 septembre 1565, à l’occasion de son tour de France royal (1564-1566), le roi Charles IX accompagné de sa mère Catherine de Médicis, de sa Cour et précédé par le connétable Anne de Montmorency, fait son entrée dans la ville de La Rochelle, où il reçoit un accueil hostile de la part des habitants. En représailles, il prend des mesures pour brider l’indépendance des rochelais : il réduit le corps de ville à 24 échevins, destitue tous les officiers de la ville et confie les défenses de la ville au gouverneur Charles Chabot, précédemment chassé de la ville.
En début d’année 1568, poussé par l’intense propagande menée par les pasteurs, le maire protestant François Pontard, nommé par Charles Chabot, soulève la ville contre les catholiques. Ces derniers fuient hors des murs, mais 13 prêtres sont arrêtés, égorgés et jetés à la mer du haut de la tour de la Lanterne, qui prendra à l’occasion le surnom de « tour des Prêtres ». Les églises Notre-Dame-de-Cougnes, Saint-Sauveur et Saint-Barthélemy sont détruites, leurs pierres servant à renforcer les murailles. Les troubles se répandent dans la région, où les pillages et les massacres se multiplient. Des catholiques de Luçon sont massacrés par des Rochelais, tandis que des catholiques massacrent des calvinistes à Mirambeau, à Saintes et à Saint-Sorlin.
L’île de Ré se range aux côtés de La Rochelle, qui se proclame république indépendante et calviniste, en adoptant officiellement les idées réformistes et en rejoignant le parti protestant, ce qui ne manque pas d’inquiéter le pouvoir royal, et qui a d’importants retentissements dans le monde protestant. En effet, avec ses 22 000 à 23 000 habitants, la ville est parmi les plus grandes du Royaume de France, et elle est également riche du commerce développé avec l’Espagne, l’Angleterre et les pays d’Europe du Nord, ce qui en fait une cité d’une importance exceptionnelle pour l’époque.
Charles IX charge alors Blaise de Montluc et Charles Chabot de Jarnac de reprendre le port de l’Atlantique. Blaise de Montluc arme une flotte de 500 arquebusiers d’élite dans le port de Brouage, et l’envoie prendre l’île de Ré, où après de terribles combats, les protestants sont massacrés. Il envoie ensuite ses troupes à Saint-Jean-d'Angély faire la jonction avec celles de Chabot de Jarnac et du comte de Lude, gouverneur du Poitou. Leurs troupes s’apprêtent à marcher sur La Rochelle lorsque la paix de Longjumeau est signée entre Charles IX et le prince de Condé le 23 mars 1568, et publiée à La Rochelle le 27 mars 1568. Dès son retour dans la ville, le gouverneur Chabot de Jarnac fait bannir François Pontard, mais furieux que le roi ait rendu de nouveau la mairie élective, il quitte La Rochelle.
En novembre 1568, Jeanne d’Albret prend la tête du mouvement protestant et emmène son fils, Henri de Navarre, rejoindre les chefs protestants à La Rochelle, qu’elle administre dans tous les domaines, à l’exception des affaires militaires. Elle assure la communication avec les princes étrangers alliés, dont elle tente de conserver le soutien, surtout après la mort de prince de Condé, assassiné le 13 mars 1569. Elle refuse de se rendre après la défaite de Moncontour, et se montre intraitable lors des négociations de Saint-Germain-en-Laye, mais s’incline devant la volonté de négocier de ses coreligionnaires. Elle quitte La Rochelle en août 1571, pour revenir sur ses terres.
Le 5 août 1570, la paix de Saint-Germain-en-Laye, signée entre le roi Charles IX et l’amiral Gaspard de Coligny, octroie aux protestants quatre places fortes : La Rochelle, Cognac, Montauban et La Charité-sur-Loire. La Rochelle devient le « Boulevard de la Réforme ». Théodore de Bèze, qui arrive de Genève, vient présider le second synode protestant, lors duquel le texte fondateur de l’Église réformée de France est rédigé.
Deux ans plus tard, dans la nuit du dimanche 24 août 1572, a lieu le massacre de la Saint-Barthélemy, qui met un terme à la paix et plonge le royaume de France dans l’horreur du fanatisme religieux, que le roi Charles IX ne parvient pas à endiguer. De nombreux huguenots s'enfuient vers La Rochelle, place forte protestante.
Charles IX charge alors François de La Noue, qui a échappé au massacre, d'une délicate mission de conciliation entre les habitants de La Rochelle et le pouvoir royal. Les rochelais, ulcérés par la tragédie qui vient de se jouer, refusent toute négociation. N'oubliant pas ses convictions huguenotes et sentant que la guerre est proche, François de la Noue démissionne de ses engagements royaux et organise la défense de la ville. En novembre 1572, La Rochelle refuse de recevoir le gouverneur royal Armand de Gontaut-Biron et sa garnison.
Le 2 février 1573, le duc d'Anjou, frère du roi et futur Henri III, incite François de La Noue à se rendre dans des conditions favorables, tout en exigeant une reddition sous trois jours. Faisant face au refus de ses coreligionnaires extrémistes, qui pour certains l'accusent de traîtrise, François de la Noue quitte la ville pour attendre l'issue du siège de La Rochelle au camp royal, sans prendre part aux combats. Le roi Charles IX ordonne alors au duc d’Anjou de faire le siège de La Rochelle, ce qu'il entreprend dès le 11 février 1573, à la tête d'une armée de 28 000 hommes. Après huit assauts infructueux, des pertes énormes, et ayant été élu roi de Pologne entre temps, il signe la paix de La Rochelle le 24 juin 1573 et abandonne le siège.
Le 11 juillet 1573, la paix de Boulogne met fin à la quatrième guerre de religion en remettant en vigueur les clauses d’Amboise. Elle permet aux protestants d’obtenir la liberté de conscience, mais ils perdent Cognac et La Charité-sur-Loire et n’obtiennent la liberté de culte que dans trois villes : La Rochelle, Montauban et Nîmes. François de La Noue, occupe alors la fonction de général de La Rochelle de 1574 à 1578.
En 1590, les Rochelais obtiennent du roi Henri IV l’autorisation d’ériger une nouvelle enceinte, baptisée « enceinte huguenote » ou « enceinte Henri IV », et plus fortifiée que la précédente. Entre 1596 et 1612, six grands bastion royaux sont édifiés, ce sont les bastions des Grands-Lapins, des Petits-Lapins, de Cougnes, des Fonderies ou des Fours-à-chaux, de Maubec ou du Petit-Genève, et de Saint-Nicolas. La porte Maubec est reconstruite en 1611, suivie par la porte de Cougnes en 1613, et la porte Neuve renforcée en 1622.
La ville ayant conquit son statut de ville libre devient un centre de ralliement pour les Huguenots, et initie une période de liberté, de prospérité et d’épanouissement qui s’étend jusqu’en 1620. Elle n’échappe cependant pas aux épidémies de peste, qui ravagent le continent européen. Frappée à plusieurs reprises en 1585, en 1602 et en 1604, elle voit sa population être décimée. Les malades sont transportés dans le quartier de Mireuil, lieu consacré aux pestiférés.
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